Eficacia del ozono generado por un reactor de plasma de descarga de barrera dieléctrica frente a multidrogas

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 14118 (2022) Citar este artículo

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El entorno sanitario contaminado juega un papel importante en la propagación de organismos multirresistentes (MDRO) y Clostridioides difficile. Este estudio tuvo como objetivo evaluar los efectos antimicrobianos del ozono generado por un reactor de plasma de descarga de barrera dieléctrica (DBD) en varios materiales que estaban contaminados por Enterococcus faecium resistente a vancomicina (VRE), Klebsiella pneumoniae resistente a carbapenem (CRE), Pseudomonas resistente a carbapenem aeruginosa (CRPA), Acinetobacter baumannii (CRAB) resistente a carbapenem y esporas de C. difficile. Varios materiales contaminados por VRE, CRE, CRPA, CRAB y esporas de C. difficile fueron tratados con diferentes concentraciones de ozono y tiempos de exposición. La microscopía de fuerza atómica (AFM) demostró modificaciones en la superficie bacteriana después del tratamiento con ozono. Cuando se aplicó una dosis de ozono de 500 ppm durante 15 min a VRE y CRAB, se observó una reducción de aproximadamente 2 o más log10 en acero inoxidable, tela y madera, y una reducción de 1 a 2 log10 en vidrio y plástico. Las esporas de C. difficile fueron más resistentes al ozono que todos los demás organismos probados. En AFM, las células bacterianas, después del tratamiento con ozono, se hincharon y distorsionaron. El ozono generado por el reactor de plasma DBD brindó una herramienta de descontaminación simple y valiosa para los MDRO y las esporas de C. difficile, que se conocen como patógenos comunes en las infecciones asociadas a la atención médica.

La aparición de organismos multirresistentes (MDRO) se debe al mal uso de antibióticos en humanos y animales y está definida como una grave amenaza para la salud pública por la Organización Mundial de la Salud (OMS)1. En particular, los centros de salud se enfrentan cada vez más a la aparición y propagación de MDRO. Los principales MDRO son Staphylococcus aureus resistente a meticilina y enterococos resistentes a vancomicina (VRE), Enterobacterales productores de betalactamasas de espectro extendido (BLEE), Pseudomonas aeruginosa multirresistentes, Acinetobacter baumanni multirresistentes y Enterobacterales resistentes a carbapenémicos (CRE) . Además, la infección por Clostridioides difficile es la causa predominante de la diarrea asociada a la atención de la salud y representa una carga significativa para el sistema de salud2. Los MDRO y C. difficile se transmiten a través de las manos de los trabajadores de la salud, el ambiente contaminado o directamente de persona a persona. En estudios recientes, se ha demostrado que el entorno sanitario contaminado desempeña un papel importante en la propagación de MDRO y C. difficile cuando los trabajadores sanitarios (HCW) se contaminan las manos al tocar superficies contaminadas o cuando los pacientes entran en contacto directo con superficies contaminadas3, 4. Por lo tanto, la limpieza de los ambientes contaminados de los establecimientos de salud conduce a una disminución de la tasa de infección o colonización por MDRO y C. difficile5,6,7. Dada la preocupación mundial por el aumento de la resistencia a los antimicrobianos, es evidente que se necesitan más estudios sobre técnicas y procedimientos de descontaminación para los establecimientos de salud. Recientemente, los métodos sin contacto para la limpieza de terminales, especialmente los dispositivos ultravioleta (UV) o los sistemas de peróxido de hidrógeno, se han considerado métodos de descontaminación prometedores. Sin embargo, estos dispositivos disponibles comercialmente que usan UV o peróxido de hidrógeno no solo son costosos, sino que la esterilización UV solo ha sido efectiva para las superficies expuestas y la esterilización por plasma con peróxido de hidrógeno ha requerido un tiempo de purga relativamente largo hasta el siguiente ciclo de esterilización5.

El ozono tiene propiedades antisépticas conocidas y se puede producir a bajo costo8. También se conoce como tóxico para la salud humana, pero puede disociarse rápidamente en oxígeno8. Los reactores de plasma con descargas de barrera dieléctrica (DBD) son los dispositivos generadores de ozono más comunes actualmente disponibles9. Los dispositivos DBD permiten la generación de plasma a baja temperatura en el aire con la producción de ozono. La aplicación práctica del ozono se ha limitado hasta ahora principalmente a la desinfección del agua de piscinas, agua potable y aguas residuales10. Pocos estudios han informado su uso en entornos de atención médica8,11.

En este estudio, utilizamos un generador de ozono de plasma DBD compacto para demostrar su eficacia para descontaminar MDRO y C. difficile, e incluso aquellos inoculados en varios materiales que se usan comúnmente en entornos de atención médica. Además, el proceso de esterilización con ozono se aclaró mediante imágenes de microscopía de fuerza atómica (AFM) de células tratadas con ozono.

Las cepas bacterianas se prepararon a partir de aislados clínicos: VRE (SCH 479 y SCH 637), Klebsiella pneumoniae resistente a carbapenem (CRE; SCH CRE-14 y DKA-1), Pseudomonas aeruginosa resistente a carbapenem (CRPA; 54 y 83) y carbapenem -Acinetobacter baumannii resistente (CRAB; F2487 y SCH-511). Clostridioides difficile se obtuvo de la Colección Nacional de Cultivos para Patógenos (NCCP 11840) en la Agencia de Prevención y Control de Enfermedades de Corea. Se aisló en un paciente de Corea del Sur en 2019 y pertenece a ST15 según lo determinado en la tipificación de secuencias multilocus. El caldo de infusión cerebro-corazón (BHI) (BD, Sparks, MD, EE. UU.) inoculado con VRE, CRE, CRPA y CRAB se mezcló completamente y se incubó a 37 °C durante 24 h.

Se sembró C. difficile en agar sangre de forma anaeróbica durante 48 h. Luego se agregaron varias colonias a 5 ml de caldo de infusión de cerebro y corazón y se incubaron anaeróbicamente durante 48 h. A continuación, el cultivo se agitó con vórtex, se diluyó con 5 ml de etanol al 95 %, se volvió a agitar con vórtex y se dejó a temperatura ambiente durante 30 min. Después de centrifugar a 3000 × g durante 20 min, se descartó el sobrenadante y se suspendió el sedimento que contenía esporas y bacterias muertas en 0,3 ml de agua. El recuento de células viables se llevó a cabo colocando en espiral la suspensión de células bacterianas en placas de agar sangre después de las diluciones apropiadas. La tinción de Gram verificó que del 85% al ​​90% de las estructuras bacterianas eran esporas12.

El siguiente estudio se realizó para investigar el efecto del ozono como desinfectante para varias superficies sembradas con MDRO y esporas de C. difficile que se sabe que causan infecciones relacionadas con la atención médica. Se prepararon cupones de acero inoxidable, tela (algodón), vidrio, plástico (acrílico) y madera (pino), los cuales se dimensionaron un centímetro por un centímetro. Los cupones se esterilizaron antes de su uso. Todos los cupones fueron desinfectados en autoclave antes de ser contaminados por bacterias.

En este estudio, las células bacterianas se distribuyeron en diferentes superficies de sustrato, así como en placas de agar. A continuación, las placas se esterilizaron exponiéndolas a ozono durante un cierto período ya una determinada concentración en una cámara sellada. La figura 1 muestra una fotografía del equipo de esterilización por ozono. Un reactor de plasma con DBD se fabrica colocando electrodos de acero inoxidable desnudos y perforados en la parte delantera y trasera de una placa de alúmina (dieléctrica) de 1 mm de espesor. Para el electrodo perforado, el tamaño de poro y el área abierta fueron de 3 mm y 0,33, respectivamente. Cada electrodo tenía la forma de un círculo con un diámetro de 43 mm. Se aplicó un voltaje sinusoidal de aproximadamente 8 kV de pico a pico a una frecuencia de 12,5 kHz utilizando un suministro de alta frecuencia y alto voltaje (GBS Elektronik GmbH Minipuls 2.2) al electrodo perforado, y el plasma se generó a lo largo del borde de el electrodo perforado. Dado que esta tecnología es un método de esterilización a base de gas, la esterilización se realizó en una cámara dividida por volumen en compartimentos superior e inferior donde se ubicaban las muestras contaminadas con bacterias y el generador de plasma, respectivamente. El compartimento superior tenía dos puertos de válvulas que se usaban para purgar y ventilar el ozono sobrante. Antes de su uso en el experimento, el cambio temporal en la concentración de ozono dentro de la cámara después de encender el dispositivo de plasma se midió mediante espectroscopia de absorción de la línea de 253,65 nm de una lámpara de mercurio.

(a) Esquema de una configuración experimental para esterilizar bacterias en varios materiales utilizando ozono producido a partir de un reactor de plasma DBD, y (b) concentración de ozono en la cámara de esterilización con tiempo de generación de plasma. El gráfico se trazó utilizando OriginPro versión 9.0 (software OriginPro, Northampton, MA, EE. UU.; https://www.originlab.com).

En primer lugar, la concentración de ozono y el tiempo de tratamiento apropiados para descontaminar MDRO y C. difficile se dedujeron mediante la esterilización con ozono de células bacterianas colocadas en placas de agar mientras se variaban las concentraciones de ozono y los tiempos de tratamiento. En la esterilización, primero se purgó la cámara con aire ambiente, luego se llenó la cámara con ozono encendiendo el dispositivo de plasma. Después de tratar las muestras con ozono durante un período de tiempo determinado, el ozono sobrante se ventiló con una bomba de diafragma. En la medición, se emplearon muestras de cultivo completas de 24 h (~ 108 CFU/mL). Las muestras de suspensión de células bacterianas (20 μL) primero se diluyeron diez veces en serie en solución salina estéril, luego estas muestras se dispensaron en placas de agar que se esterilizaron con ozono en la cámara. A partir de entonces, las muestras duplicadas que consistían en una muestra de ozono expuesta y no expuesta se incubaron a 37 °C durante 24 h y se contó el número de colonias para evaluar la eficacia de la esterilización.

A continuación, con la condición de esterilización determinada a partir del estudio anterior, se evaluó el efecto descontaminante de esta tecnología para MDRO y C. difficile utilizando varios cupones de materiales (cupones de acero inoxidable, tela, vidrio, plástico y madera) que se utilizan con frecuencia en los centros de salud. Se emplearon cultivos completos de 24 h (~ 108 CFU/mL). Las muestras de suspensión de células bacterianas (20 μL) se diluyeron diez veces en serie en solución salina estéril y luego se sumergieron los cupones en cada uno de estos caldos diluidos para evaluar la contaminación. Los cupones extraídos después de la inmersión en el caldo diluido se colocaron en placas de Petri estériles y se secaron a temperatura ambiente durante 24 h. Las tapas de las placas de Petri se colocaron sobre los cupones y se colocaron con cuidado en la cámara de prueba. Se retiraron las tapas de las cajas de Petri y los cupones se expusieron a gas ozono de 500 ppm durante 15 min. Los cupones de control se dejaron tapados en la cabina de seguridad biológica y no se expusieron a las condiciones de la prueba de ozono. Inmediatamente después de la exposición al ozono, los cupones y los no expuestos (es decir, los controles) se mezclaron con una solución salina estéril usando un mezclador vórtex para separar las bacterias de la superficie. La suspensión eluida se diluyó diez veces en serie en solución salina estéril, luego las bacterias diluidas se sembraron cuantitativamente en placas de agar sangre para bacterias aeróbicas o en placas de agar sangre anaeróbico de Brucella para C. difficile y se incubaron a 37 °C durante 24 h o anaeróbicamente a 37ºC. °C durante 48 h por duplicado para determinar la concentración del inóculo original. El cálculo de la diferencia en los recuentos bacterianos de los controles no expuestos y de los cupones expuestos produjo la reducción logarítmica de bacterias (es decir, eficiencia de esterilización) en las condiciones de prueba.

Las células biológicas deben fijarse en una placa plana para obtener imágenes de AFM; así, se usó como placa base un disco de mica plano y uniformemente rugoso, cuya escala de rugosidad era más pequeña que el tamaño de las celdas. Los diámetros y espesores de los discos fueron de 20 mm y 0,21 mm, respectivamente. Para anclar firmemente las células a la superficie, la superficie de mica se recubrió con poli-L-lisina (200 μl) para que se cargara positivamente mientras la membrana celular se cargaba negativamente. Después del revestimiento con poli-L-lisina, los discos de mica se lavaron tres veces con 1 ml de agua desionizada (DI) y se secaron al aire durante la noche. Luego, las células bacterianas se cargaron en la superficie de mica recubierta de poli-L-lisina dispensando la solución bacteriana diluida, descansando durante 30 minutos y luego lavando la superficie de mica con 1 ml de agua DI.

La mitad de las muestras recibieron tratamiento con ozono, y las morfologías de la superficie de la placa de mica cargada con VRE, CRAB y esporas de C. difficile se tomaron imágenes a través de AFM (XE-7, sistemas de parque). Se configuró un modo de operación del AFM en modo de toque, que ha sido el método común para tomar imágenes de células biológicas. En el experimento se utilizó el microcantilever (OMCL-AC160TS, OLYMPUS Microscopy) que fue diseñado para un modo sin contacto. La imagen AFM se registró en base a una frecuencia de exploración de sonda de 0,5 Hz, lo que resultó en una resolución de imagen de 2048 × 2048 píxeles.

Para determinar las condiciones del reactor de plasma DBD para una esterilización efectiva, realizamos experimentos en serie mientras alteramos las concentraciones de ozono y los tiempos de exposición usando MDRO (VRE, CRE, CRPA y CRAB) y C. difficile. La Figura 1b muestra los rastros temporales de las concentraciones de ozono para cada condición de prueba después de encender el dispositivo de plasma. La concentración aumentó logarítmicamente y se encontró que alcanzaba 300 ppm y 500 ppm después de 1,5 min y 2,5 min, respectivamente. Las pruebas preliminares en VRE habían demostrado que los requisitos mínimos para una descontaminación eficiente de bacterias eran una dosis de ozono de 300 ppm durante 10 minutos. Por lo tanto, en los siguientes experimentos, los MDRO y C. difficile se expusieron a dos concentraciones de ozono diferentes (300 y 500 ppm) y dos tiempos de exposición diferentes (10 min y 15 min). Las eficiencias de esterilización se calcularon para cada configuración de la dosis de ozono y el tiempo de exposición y se tabulan en la Tabla 1. La exposición a 300 o 500 ppm de ozono durante 10 a 15 minutos produjo una reducción de 2 o más log10 en VRE en general. Este alto nivel de muerte bacteriana para CRE se logró con 15 minutos de exposición a concentraciones de ozono de 300 o 500 ppm. Se logró una alta reducción en CRPA (> 7 log10) con exposición a 500 ppm de ozono durante 15 min. A 300 ppm de ozono, la eliminación bacteriana de CRAB fue insignificante; sin embargo, a 500 ppm de ozono, hubo una reducción > 1,5 log10. La exposición de las esporas de C. difficile a 300 o 500 ppm de ozono resultó en una reducción > 2,5 log10.

Con base en los experimentos anteriores, se concluyeron requisitos suficientes para la inactivación de bacterias con una dosis de ozono de 500 ppm durante 15 min. Se probaron esporas de VRE, CRAB y C. difficile para determinar el efecto de esterilización del ozono en varios materiales, que eran acero inoxidable, tela, vidrio, plástico y madera, que se usan con frecuencia en un entorno hospitalario. Sus eficiencias de esterilización se tabulan en la Tabla 2. Los organismos probados se evaluaron por duplicado. En VRE y CRAB, aunque se observaron reducciones de alrededor de 2 o más log10 en superficies de acero inoxidable, tela y madera, el efecto antiséptico del ozono fue inferior en superficies de vidrio y plástico. Las esporas de C. difficile fueron más resistentes a los tratamientos con ozono que todos los demás organismos probados. Para examinar estadísticamente los efectos del ozono en la muerte bacteriana de VRE, CRAB y C. difficile con varios materiales, las diferencias entre las unidades formadoras de colonias de control y de tratamiento por mililitros en los diferentes materiales se compararon mediante una prueba t (Fig. . 2). Hubo diferencias estadísticamente significativas en todas las cepas, pero se observaron diferencias más significativas con VRE y CRAB que con esporas de C. difficile.

Diagrama de dispersión de los efectos del ozono en la muerte bacteriana de (a) VRE, (b) CRAB y (c) C. difficile en diversos materiales.

Las imágenes de AFM se realizan en esporas de VRE, CRAB y C. difficile tratadas con ozono y no tratadas para investigar en detalle el proceso de esterilización por ozono gaseoso. Las Figuras 3a, c y e muestran imágenes AFM de esporas VRE, CRAB y C. difficile no tratadas, respectivamente. Las células estaban lisas e intactas, como se muestra en la imagen 3D. Las figuras 3b, d y f ilustran las esporas de VRE, CRAB y C. difficile después de la exposición al tratamiento con ozono. Para todas las celdas de prueba, no solo se redujeron de tamaño en general, sino que también tenían una superficie notablemente más áspera después de la exposición al ozono.

Imágenes AFM de esporas VRE, MRAB y C. difficile (a, c, e) sin tratar y (b, d, f) tratadas con ozono a 500 ppm durante 15 min. Las imágenes se trazaron utilizando el programa XEI de Park Systems versión 5.1.6 (software XEI, Suwon, Corea; https://www.parksystems.com/102-products/park-xe-bio).

Nuestro estudio mostró que el ozono producido por un dispositivo de plasma DBD mostró la capacidad de descontaminación efectiva para MDRO y esporas de C. difficile, que se conoce como la principal causa de infecciones asociadas a la atención médica. Además, en nuestro estudio, considerando que la contaminación ambiental de MDRO y esporas de C. difficile podría ser una fuente de infección asociada a la atención médica, el efecto de esterilización del ozono fue exitoso en materiales que se utilizan principalmente en instalaciones hospitalarias. Después de contaminar artificialmente materiales como acero inoxidable, tela, vidrio, plástico y madera con MDRO y esporas de C. difficile, se realizó una prueba de descontaminación con el dispositivo de plasma DBD. Como resultado, aunque hubo una diferencia en el efecto de descontaminación según los materiales, mostró que el ozono tenía una capacidad significativa para la descontaminación.

Los objetos que se tocan mucho en las habitaciones de los hospitales justifican una desinfección rutinaria de bajo nivel. La descontaminación estándar de dichos objetos es la limpieza manual con un desinfectante líquido, como un compuesto de amonio cuaternario13. Incluso si se cumple estrictamente con la aplicación de desinfectante recomendada, los MDRO son difíciles de eliminar mediante la limpieza ambiental convencional, que suele ser manual14. Por lo tanto, las nuevas tecnologías, como los métodos sin contacto, son deseables. Como resultado, ha habido interés en los desinfectantes gaseosos, incluidos el peróxido de hidrógeno y el ozono10. La ventaja de los desinfectantes gaseosos es que pueden llegar a lugares y objetos inaccesibles a los métodos manuales convencionales. El peróxido de hidrógeno se ha utilizado recientemente en entornos de atención médica; sin embargo, el peróxido de hidrógeno es tóxico en sí mismo y debe tratarse de acuerdo con estrictos procedimientos de manipulación. La esterilización de plasma con peróxido de hidrógeno requiere un tiempo de purga relativamente largo antes del siguiente ciclo de esterilización. En comparación, el ozono se puede aplicar como un antimicrobiano de amplio espectro que es efectivo contra bacterias y virus que pueden resistir otros desinfectantes8,11,15. Además, el ozono se puede producir de manera económica con el aire ambiente y no requiere ningún químico tóxico adicional que pueda dejar huellas perjudiciales en el medio ambiente, ya que finalmente se descompone en oxígeno. Sin embargo, las razones por las que el ozono no se ha utilizado ampliamente como desinfectante son las siguientes. El ozono es tóxico para la salud humana, lo que limita su concentración por debajo de 0,07 ppm, en promedio durante un período de 8 h16, por lo que los esterilizadores de ozono se han desarrollado y comercializado principalmente para limpiar el aire residual. También existe la posibilidad de inhalación del gas y la presencia de un olor desagradable después de la descontaminación5,8. El ozono aún no se ha utilizado activamente en entornos de atención médica. Sin embargo, el ozono se puede usar de manera segura utilizando cámaras de esterilización y procedimientos de ventilación adecuados, y el uso de un convertidor catalítico puede acelerar significativamente su eliminación. En este estudio, demostramos que un esterilizador de ozono por plasma se puede utilizar para la esterilización de entornos sanitarios. Desarrollamos un dispositivo que tenía un alto poder de esterilización, era fácil de manejar y tenía un tiempo de respuesta rápido para el alojamiento de pacientes hospitalizados. Además, desarrollamos un dispositivo de esterilización con una estructura simple que no incurre en costos adicionales utilizando aire ambiente. Hasta la fecha, no hay suficiente información sobre los requisitos mínimos de ozono para la inactivación de MDRO. El dispositivo utilizado en nuestro estudio tenía una configuración simple y un tiempo de ejecución corto, lo que se espera que sea útil para esterilizar equipos con frecuencia.

El mecanismo de acción del ozono para la esterilización no se ha entendido completamente. Algunos estudios han sugerido que el ozono destruye las membranas de las células bacterianas, lo que provoca una fuga intracelular y, finalmente, la lisis celular17,18. El ozono puede interrumpir la actividad de las enzimas celulares al reaccionar con los grupos tiol y puede modificar las bases de purina y pirimidina en los ácidos nucleicos19. En este estudio, se visualizaron las morfologías de las esporas de VRE, CRAB y C. difficile antes y después del tratamiento con ozono y revelaron que no solo se había reducido el tamaño, sino que también las superficies estaban significativamente rugosas, lo que indica daño o corrosión de la membrana más externa y los materiales internos. debido al fuerte poder oxidante del ozono gaseoso. Dicho daño lleva a la inactivación celular dependiendo de la severidad de las alteraciones celulares18.

Se sabe que las esporas de C. difficile son difíciles de eliminar de los entornos hospitalarios. Las esporas tienen persistencia a largo plazo en las áreas donde se excretan10,20. Además, en este estudio, aunque la reducción máxima de log10 en los recuentos en placas de agar fue de 2,73 cuando se utilizó ozono a 500 ppm durante 15 min, disminuyó el efecto de esterilización del ozono en varios materiales para la espora de C. difficile. Por lo tanto, se podrían considerar diferentes estrategias para reducir la contaminación por C. difficile en los entornos de atención médica. También puede ser útil ajustar el tiempo de exposición y la intensidad del tratamiento con ozono con aplicación solo en salas de aislamiento de C.difficile. Y debemos recordar que el método de descontaminación con ozono no puede reemplazar totalmente la limpieza manual de rutina utilizando políticas desinfectantes y antimicrobianas, y también puede ser muy eficaz para controlar C. difficile5. La efectividad del ozono como esterilizador varió entre los diferentes tipos de MDRO en este estudio. La efectividad podría depender de varios factores, como la etapa de crecimiento, la envoltura celular y la eficiencia de los mecanismos de reparación21,22. Las razones de las diferencias en la eficacia de la esterilización con ozono en la superficie de cada material pueden estar relacionadas con la formación de una biopelícula. Estudios previos han demostrado que A. baumanni y E. faecium confieren una mayor tolerancia ambiental cuando existen como biopelículas23,24,25. Sin embargo, este estudio mostró que el ozono tiene un efecto de esterilización significativo en los MDRO y las esporas de C. difficile.

La limitación de nuestro estudio es que evaluamos el efecto antiséptico del ozono después de un nuevo cultivo. Podría resultar en una sobreestimación del número de células bacterianas sobrevivientes.

Aunque este estudio se realizó para evaluar la eficacia del ozono como esterilizador en un entorno hospitalario, es difícil generalizar nuestros resultados a todos los entornos hospitalarios. Por lo tanto, se necesitan más estudios para examinar la aplicabilidad y compatibilidad de este esterilizador de ozono DBD en entornos hospitalarios reales.

El ozono generado por un reactor de plasma DBD puede proporcionar una herramienta de descontaminación simple y valiosa para MDRO y C. difficile. Por lo tanto, el tratamiento con ozono puede considerarse como un medio alternativo válido para la desinfección del ambiente hospitalario.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

Organismos multirresistentes

Descarga de barrera dieléctrica

Enterococo resistente a la vancomicina

Enterobacterias resistentes a carbapenémicos

Pseudomonas aeruginosa resistente a carbapenémicos

Acinetobacter baumannii resistente a carbapenémicos

Fuerza atómica microscópica

Organización Mundial de la Salud

Betalactamasa de espectro extendido

Trabajador de la salud

Ultravioleta

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Este estudio fue apoyado por la Beca del Programa de Investigación de Convergencia Futura de la Universidad Sungkyunkwan-Kangbuk Samsung Hospital (SKKU-KSH).

Escuela de Ingeniería Mecánica de la Universidad Sungkyunkwan, 2066, Serbu-ro, Jangan-gu, Suwon-si, Gyeonggi-do, República de Corea

Cheolwoo Bong, Jinseung Bae, Sungsu Park y Moon Soo Bak

Instituto Biomédico para la Convergencia en SKKU (BICS), Universidad Sungkyunkwan, Suwon, Corea

Parque Sungsu y Moon Soo Bak

Departamento de Microbiología, Facultad de Medicina de la Universidad Sungkyunkwan, Suwon, Corea del Sur

Ji Young Choi y Kwan Soo Ko

División de Enfermedades Infecciosas, Departamento de Medicina Interna, Hospital Kangbuk Samsung, Facultad de Medicina de la Universidad Sungkyunkwan, 29, Saemoonan-ro, Jongro-gu, Seúl, 03181, República de Corea

Hae Suk Cheong

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MSB, KSK y HSC participan en la concepción y el diseño del estudio, el análisis y la redacción del manuscrito. CB, JYC, JB y SP involucrados en el experimento. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Moon Soo Bak o Hae Suk Cheong.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Bong, C., Choi, JY, Bae, J. et al. Efectividad del ozono generado por un reactor de plasma de descarga de barrera dieléctrica contra patógenos multirresistentes y esporas de Clostridioides difficile. Informe científico 12, 14118 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-18428-w

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Recibido: 18 de marzo de 2022

Aceptado: 11 de agosto de 2022

Publicado: 18 agosto 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-18428-w

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